Вернувшись на службу он подал прошение о переводе в Министерство государственных имуществ. 1887-1889-е годы Столыпин просидел в Департаменте земледелия и сельской промышленности на скромной должности помощника столоначальника, имея чин коллежского секретаря. Однако, как оказалось, скромный чиновник имел неплохие связи в верхах. В 1888 году он получил придворное звание камер-юнкера.
В Министерстве государственных имуществ положение Столыпина было рутинным, и в 1889 году он опять перешёл в МВД. Его назначили ковенским уездным предводителем дворянства.
О деятельности П. А. Столыпина на посту уездного предводителя мало что известно. Вспоминая те годы, Столыпин писал, что он “служил себе просто, исполнял свои обязанности и не мудрил”, но в то же время старался не быть “статистом”. Это подтверждает его работа в уездном попечительстве о народной трезвости.
И всё же основным занятием Столыпина в те годы было хозяйствование в Колноберже, к которому примыкали фольварки Петровский и Ольгино. Столыпину удалось превратить своё имение в образцовое хозяйство с многопольным севооборотом и развитым животноводством. В 1901 году в Колноберже, Петровском и Ольгино было получено 4484 пуда пшеницы и 4650 пудов ржи. Выращивались ячмень, овёс, горох, вика и картофель. Основная часть продукции шла первым сортом. В Петровском был разбит сад. Часть земли сдавалась крестьянам в аренду.
В совокупности земельные владения Столыпина в пределах Ковенской губернии составляли 835 десятин. Кроме того, за ним числилось 820 десятин земли в Нижегородской губернии. После смерти Аркадия Дмитриевича к П. А. Столыпину перешли имения в Саратовской (1000 десятин), Пензенской (950 десятин) и Московской (140 десятин) губерниях. В 1901-1902 годах Столыпин продал своё родовое имение в Вольском уезде Саратовскоё губернии семерым местным крестьянам за 112,5 тысяч рублей. За каждым покупателем был закреплён отдельный участок земли. Так появились первые столыпинские хутора. В 1902 году Московское имение было продано двум московским жителям за 30 тысяч рублей.
В 1899 году О. Б. Столыпиной по наследству от отца перешло имение Чулпановка в Чистопольском уезде Казанской губернии (4845 десятин). В результате всех наследований, покупок и продаж оказалось, что в руках семейства Столыпиных по разным губерниям числится 7450 десятин земли. П. А. Столыпин не входил в разряд крупнейших латифундистов, но занимал видное место в среде российского поместного дворянства. В 1899 году Столыпин был назначен ковенским губернским предводителем дворянства. В губернской иерархии эта должность стояла на втором месте (после губернатора). Одно из первых дел Столыпина на новом посту заключалось в создании Ковенского общества сельского хозяйства.